佩吉·卡特是美国队长的挚爱，也是特别短片《卡特探员》中的主角。 1946年，即《美国队长》的故事落幕之后，战争的硝烟渐渐散去，佩吉·卡特原本平静的生活却被彻底打破。随着在海外作战的军人们陆续返回家乡，身处战略科学预备队（SSR）的她，尽管身为顶尖特工，却面临着被边缘化的尴尬境地。日常工作中，她不仅得不到重用，甚至频频被当作端茶倒水的秘书，只能在男性主导的职场中默默忍受着忽视与轻视。 与此同时，百万富翁发明家霍华德·斯塔克被指控向敌方贩卖武器，其部分致命发明甚至已流入黑市与敌国军械库。SSR局长杜里誓言要将斯塔克绳之以法，但卡特坚信这位花花公子绝无叛国之心。在众人的嗤之以鼻中，卡特与化名潜逃的斯塔克及其管家埃德温·贾维斯秘密接头。斯塔克坦言家中的武器保险库遭人洗劫，自己正遭人诬陷。面对这一困局，卡特决定挺身而出，在SSR内部暗中为斯塔克搜集情报以洗刷其冤屈。 如今的佩吉必须在多重身份与危机中寻找平衡：应对SSR繁琐且被边缘化的日常工作，为霍华德·斯塔克执行随时可能暴露的危险秘密任务，还要在这个时代努力当一个普通的美国单身女性。她一直沉浸在失去一生挚爱史蒂夫·罗杰斯的痛苦中，以为他已英勇牺牲，却哪里知道他此刻正被困在冰层之下生死未卜…… 而在暗流涌动的局势中，邪恶组织 Zodiac 依然在暗地里肆意破坏着世界的和平与安定。佩吉·卡特必须挣脱时代的偏见与束缚，化身利刃，全力与这股隐秘的邪恶势力展开殊死对抗！